《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始，以红世之徒·“戏睡乡”梅亚入侵御崎市作为开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违和感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…

海鸥学园的奇妙传言之一。据说旧校舍三层女厕所的第三间里的花子同学，会实现前来拜访者的愿望，非常喜欢巫术等超自然现象的少女八寻宁宁为了实现自己的愿望，将之托付给了学园怪谈。

在“超高校级的绝望”带来的“人类史上最大最恶的绝望事件”之下，世界陷入了濒临崩坏的绝境。为了拯救这个充满绝望的世界，“未来机关”结成了。打倒了江之岛盾子的苗木诚等78期生，加入了未来机关。他们在此继续